Das Schloss wurde zwischen 1584 und 1589 von William Forbes, dem 7. Laird von Tolquhon, als Erweiterung des älteren Wohnturms, bekannt als Preston's Tower, erbaut. Es wurde als „das charakteristischste Schloss der schottischen Renaissance“ beschrieben.

Prestons Turm wurde im frühen 15. Jahrhundert entweder von Sir Henry Preston oder von seinem Schwiegersohn Sir William Forbes erbaut, der nach Sir Henrys Tod im Jahr 1420 einen Teil der Preston-Ländereien erbte. Dessen Nachkomme William Forbes, 7. Laird von Tolquhon (gestorben 1596), begann 1584 mit dem Bau eines neuen Schlosses, wobei er Prestons Turm beibehielt und neue, komfortablere Unterkünfte hinzufügte. Er verschönerte auch die Gärten und den Park rund um das Haus. König Jakob VI. wurde im Juli 1589 in Tolquhon empfangen. Die neuen Gebäude gruppierten sich um einen Innenhof und umfassten ein aufwendig gestaltetes Torhaus sowie eine Galerie im ersten Stock. Eine Inschrift am Torhaus besagt: „ALLES DIESES GEBÄUDE AUSSER DEM ALTEN TURM WURDE AM 15. APRIL 1584 VON WILLIAM FORBES BEGONNEN UND AM 20. OKTOBER 1589 VON IHM ENDEDIT.“ 

Das Haus eines Renaissance-Menschen, Tolquhon, war eher repräsentativ als verteidigungstechnisch angelegt und wurde vom Steinmetz und Architekten Thomas Leper oder Leiper geschaffen. Lepers charakteristische dreifache Schießscharten flankieren den Haupteingang und finden sich auch im nahegelegenen Arnage Castle und Dean Castle in Ayrshire. Ebenfalls ungewöhnlich ist das Steinfliesenwerk in der Haupthalle.

Nach dem Tod von William Forbes bewohnten seine Nachkommen Tolquhon bis 1718, als sie aufgrund von Schulden, die durch das Scheitern des Darien-Projekts entstanden waren, gezwungen waren, den Ort zu verlassen. Die Burg verfiel daraufhin und ist heute eine Ruine. Um diese Zeit wurde das Gelände an die Familie Farquharson verkauft.

Der Haupteingang befindet sich im Nordflügel der Burg, wobei Prestons Turm die nordöstliche Ecke bildet. Die Galerie befindet sich im ersten Stock des Westflügels, während die Haupthalle im Südflügel liegt und über eine Treppe vom Innenhof aus zugänglich ist. Im Südostturm befand sich ein Gefängnis.